Der Zylonische Bürgerkrieg ist ein Konflikt zwischen zwei Fraktionen humanoider Zylonen. Die Fraktion, die von der Nummer Eins Kopie Cavil geführt wird, besteht aus den Nummer Einsern, Nummer Vierern, Nummer Fünfern und der Nummer Acht Kopie bekannt als Sharon Valerii. Die Gegenseite, bekannt als die Rebellen, besteht aus den Nummer Zweiern, Nummer Sechsern, mehreren Zenturios mit freiem Willen und der Mehrheit der Nummer Achtern, unter dem Kommando von einer Nummer Sechs Kopie namens Natalie. Natalie wird später getötet, woraufhin die wiederbelebte Nummer Drei Kopie D'Anna das Kommando über die Rebellen übernimmt, bis diese beschließt auf der Erde zu bleiben.
Die einzige richtige Schlacht in diesem Krieg ist die Schlacht um das Auferstehungszentrum, in dem der Rebellen-Basisstern gegen das Auferstehungszentrum kämpft. Einige zylonische Rebellen unterstützen die "Galactica" in der Schlacht um die Kolonie. Diese Schlacht ist das Ende beider Kriege, da Cavils Fraktion von "Galacticas" Streitkräften vernichtet wird. Während des Krieges kontrolliert Cavils Fraktion so gut wie alle Ressourcen, sowie alle Auferstehungsschiffe, das Auferstehungszentrum und die Kolonie. Durch diesen Umstand sind die Rebellen nicht in der Lage aufzuerstehen und müssen sich mit der "Galactica" zusammentun um das Auferstehungszentrum angreifen zu können, da zu Beginn des Bürgerkrieges alle Jäger zerstört wurden. Alles was die rebellische Fraktion kontrolliert ist das Rebellen-Basisschiff, die Rohstoffe darauf und ca. 25 schwere Jäger. Durch die Vernichtung von Cavils Fraktion in der finalen Schlacht, sind die Sieger dieses Bürgerkrieges die Kolonialen und die Rebellen.
Die frühesten Anzeichen dafür, dass die Zylonen nicht in perfekter Harmonie leben, sieht man während der Besetzung von Neu Caprica, wo die verschiedenen Modelle angesichts eines aussichtslosen Kampfes über die beste Vorgehensweise diskutieren. Später wurde über das Schicksal von Gaius Baltar in einer knappen 4 - 3 Abstimmung entschieden. Etwas später wurde wegen der religiösen Suche einer Nummer Drei die ganze Serie eingefroren.
Die unmittelbare Ursache für den Bürgerkrieg findet sich in der Schlacht im Ionischen Nebel, in welcher ein Jäger den Angriff abbricht, weil er Samuel Anders als humanoiden Zylonen wiedererkennt. Darauf hin stimmt Cavils Fraktion für eine "Rekonfiguration" der Jäger, damit sie den Angriff auf die Flotte fortsetzen. Natalies Fraktion stimmt gegen dieses Vorhaben, da sie glaubt, dass sich die Letzten Fünf auf der Flotte befinden (Auferstehung). Ihr Ziel ist es, alle zwölf humanoiden Modelle wiederzuvereinen, ein Plan der auch das wiederbeleben der Nummer Drei Reihe vorsieht, um zu erfahren, was D'Anna im Tempel der Fünf gesehen hat.
Sharon "Boomer" Valeriis Stimme gibt Cavils Fraktion die Mehrheit, um mit der Umprogrammierung der Jäger zu beginnen. Natalies Fraktion will dies aber nicht akzeptieren und lässt deswegen den Persönlichkeits Unterdrücker der Zenturios entfernen, wodurch diese wieder über ihren eigenen Willen verfügen und sich gegen Cavils Fraktion stellen .
Die zylonische Flotte wurde in zwei Teile geteilt. Eine Nummer Eins merkt an, dass Natalie auf den Basisschiffen "eine kleine ethnische Säuberung" durchgeführt hätte und dass die Fraktionen jetzt voneinander getrennt wären. Einige Basisschiffe sind nun unter Cavils Kontrolle und die anderen unter Natalies. Später treffen sich Natalie und zwei Achter mit Cavil, der ihnen erzählt, dass die Einser nach einer Debatte mit ihren Leuten überstimmt wurden und dass diese zu dem Entschluss kamen, dass es falsch war, die Dreier einzufrieren und dass sie nun die Einheit wieder herstellen wollen. Er informiert sie darüber, dass das Bewusstsein aller Dreier in das Auferstehungszentrum geladen wurde und dass man in weniger als einem halben Dutzend Sprünge an einem Zugangspunkt wäre, um zu hören, was sie zu sagen hat. Die beiden Fraktionen einigen sich darauf in ihren eigenen Basisschiffen dorthinzuspringen. An dem Rendezvouspunkt erscheinen Cavils Basisschiffe ohne einem Auferstehungsschiff (die offensichtlich alle von Cavils Fraktion kontrolliert werden), umzingeln die Basisschiffe der Rebellen und attackieren sie. Sie zielen zuerst auf die FTL-Triebwerke und fahren dann fort, die Basisschiffe zu zerstören. Da kein Auferstehungsschiff in Reichweite ist, begreifen die Rebellen schnell, dass Cavil vor hat, alle Rebellen wirklich zu töten (Die Verblendeten). Nur Natalies schwer beschädigtem Basisschiff gelingt es das Massakker zu überstehen, doch alle Jäger gehen in dem Gefecht verloren (Ans andere Ufer).
Beabsichtigte Allianz mit den Menschen
Die Demetrius, kommandiert von Kara Thrace, die sich auf einer Mission die Erde zu finden befindet, begegnet unterwegs einem schwer beschädigten schweren Jäger mit einer Kopie eines Leoben Conoy an Bord, der eine Allianz zwischen den Menschen und seiner Fraktion vorschlägt. Thrace befiehlt, gegen den Willen ihrer Besatzung, einen Sprung zu Conoys beschädigtem Basisschiff , doch sie erkennt, dass sie nicht die ganze Mannschaft riskieren kann. Deshalb bildet sie eine kleine Crew und nimmt stattdessen einen Raptor und befiehlt der Demetrius, dass sie, wenn sie in 15 Stunden nicht zurückgekehrt sein sollte, sich wieder mit der Galactica treffen sollen. Inmitten eines Trümmerfeldes mit noch immer explodierenden Schiffstrümmern findet Starbuck Natalies schwer beschädigten Basissten. Der Hybrid des Basissterns ist nicht mehr in der Lage einen Sprung zu berechnen, deshalb beschließen sie, den Basisstern mit dem Computer des Raptors zu verbinden. Dazu müsste man aber den Hybriden vom Basisstern trennen, was ihn eventuell umbringen würde.
Die Achter wollen gegen Natalie meutern und wollen, dass Athena sie anführt, doch Athena lehnt dies ab und ermahnt sie, das sie ihre Meinung zu leicht ändern und nicht zu ihrer Wahl stehen.
Die junge Allianz zerbricht beinahe.
Während Jean Barolay gerade an ihrem Raptor einige Änderungen vornimmt, begegnet ihr eine Nummer Sechs, die von ihr auf Neu Caprica getötet wurde. Die Sechs, die durch diesen Tod traumatisiert ist, ist von Barolays überheblichen Verhalten
deshalb so erzürnt, dass sie sie tötet. Ein wütender Samuel Anders wirft die Sechs daraufhin auf den Boden, doch Natalie ist es dann, die den Abzug drückt und somit die Qual der Erinnerungen der Sechs und das Bedürfnis nach Gerechtigkeit der Menschen beendet, indem sie betont, dass es keine Auferstehung für diese Zylonen gibt.
Thrace wird zum Hybriden gebracht und versucht die kryptischen Nachrichten von ihr zu verstehen, doch frustriert gibt sie den Befehl an dem Sprung weiterzuarbeiten. Eine Acht versucht den Hybriden vom Schiff zu trennen, aber die Reaktion des Hybriden veranlasst den Zenturio auf die Acht zu schießen und sie damit zu tötlich zu verwunden, woraufhin er selbst zerstört wird. Der sterbende Acht entschuldigt sich bei Athena, bittet sie um Verzeihung, und streckt ihre Hand nach ihr aus, doch Athena nimmt sie nicht. Stattdessen nimmt Anders die Hand der Acht, bevor sie wirklich stirbt.
Das abtrünnige Basisschiff springt zur Demetrius und kommt dort nur wenige Momente, bevor sie zur Flotte zurückspringen wollte an . Beide schiffe wollen nun gemeinsam zur Flotte springen, doch wegen Problemen auf der Demetrius kommt der Basisstern als ersters alleine bei der Flotte an. Admiral William Adama lässt sofort Galacticas Viper starten, da er einen Angriff vermutet. Die Situation wird entschärft, nachdem die Demetrius endlich ankommt und ankündigt, dass sich der Basisstern unter ihrer Kontrolle befindet .
Ein Plan nimmt Formen an.
Natalie handelt als die Ansprechsperson der Rebellen und wird auf die Galactica gebracht, um mit Admiral Adama und der Präsidentin Roslin zu sprechen. Sie erzählt ihnen von dem Auferstehungszentrum und erklärt ihnen ihren Plan. Sie hätte gerne die Hilfe der Kolonialen um eine Nummer Drei wiederzubeleben. Als Gegenleistung bietet sie, die Zerstörung der zylonischen Wiederauferstehung. Karl Agathon schlägt vor, die Hälfte von Galacticas Vipern auf das Basisschiff zu verlegen und das Basissch Basisschiff zu verlegen und das Basisschiff dazu zu verwenden, um die Zylonen zu täuschen. Roslin willigt ein, aber spielt ein falsches Spiel mit den Zylon
weil sie ihnen misstraut: Folge dem Plan, doch behalte die Letzten Fünf, sobald sie bekannt sind, bis sie die Erde erreichen.
Auch die Zylonen planen die Menschen zu hintergehen. Da sie davon ausgehen, dass die Menschen ihnen die Letzten Fünf nicht geben wollen, haben sie vor, die Zenturios einzusetzen um die Menschen nach erfolgreicher Mission festzunehmen.
Nachdem Natalie gebeten wurde, vor dem Rat der Zwölf zu sprechen und deren Ängste betreffend der Allianz zu beschwichtigen, erlebt sie selbst einen Sinneswandel. Da sie befürchtet, dass die Letzten Fünf ihre Taten beobachten und darüber richten könnten, sagt sie einer Nummer Zwei, dass er die Zenturios wieder zurückrufen soll. Sie erzählt dem Rat anschließend, dass sie daran glaubt, dass die Zylonen die Sterblichkeit brauchen, um ein sinnvolles Leben zu leben, als sie gefragt wird, warum sie die Position des Zentrums verraten will (Rat mal, was zum Essen kommt).
Bevor der Plan in die Tat umgesetzt werden kann, wird Natalie von Sharon Agathon, die damit ihr Kind Hera schützen will. Ohne Warnung oder Befehl, springt der Hybrid das Basisschiff von der Flotte weg und beendet somit jede Kommunikation mit der Galactica und nimmt die halbe Fliegerstaffel der Galactica und Laura Roslin mit (Rat mal, was zum Essen kommt). Später wird von der Galactica ein Aufklärungsraptor geschickt, der das zerstörte Auferstehungszentrum, die Trümmer eines Basissterns und Wrackteile von Vipern findet. Das bestätigt, dass die Zylonen und Menschen zusammen gekämpft haben, und dass einige überlebt haben .
Der Hybrid gerät in Panik, nachdem er spürt, dass Natalie gestorben ist und springt. Sie springt weiter in Richtung des Zentrums, um den an Bord befindlichen kombinierten Streitkräften eine Chance zu geben, den Plan von Natalie noch auszuführen. Die menschlichen Piloten sind nich glücklich darüber, Seite an Seite mit Zylonen zu fliegen, doch werden dazu gebracht ihnen zu vertrauen.
Nachdem das Zentrum, wegen einem Überaschungsangriff auf die FTL-Triebwerke, gestrandet ist, wird es von Karl Agathon und einer Acht geentert um die dort befindliche Nummer Drei wiederzubeleben und mit ihr zu flüchten. Unterdessen bekämpft das Bebellenbasisschiff zwei das Zentrum beschützende Basisschiffe. Nachdem die Drei, Agathon und die Acht das zentrum verlassen haben, starten die Viper einige Nuklearraketen und zerstören das Zentrum und mindestens einen der beiden vereidigenden Basissterne.
An Bord des Rebellen-Basissterns wird die Drei von Roslin über die Identität der Letzten Fünf befragt, doch sie will dieses Geheimnis nicht preisgeben, bevor sie nicht sicher fühlt. Das Basisschiff kehrt zu den Rendezvouskoordinaten zurück, wo sie schon von einem wartenden Admiral Adama empfangen werden.
Die Rebellen, die nun von D'Anna Biers angeführt werden, halten die LKolonialen auf dem Basisschiff gefangen, um die Letzten Fünf aus ihrem Versteck zu locken. Foster begiebt sich auf das Basisschiff, doch die anderen drei bleiben auf der Galactica. Nachdem die Zylonen den ersten Gefangenen hinrichteln lassen haben ordnet Präsident Lee Adama eine gefährliche Rettungsmission an. Da jedoch Kara Thrace ein Signal entdeckt, dass sie direkt zur Erde führen wird, beschließt Adama stattdessen diese Information mit den Zylonen zu teilen. Zusammen springen sie zur Erde, doch entdecken dort ein nuklear verwüstetes Ödland.
Die Zylonen glauben, dass sie in der kolonialen Flotte sicherer wären, sollte Cavils Truppen sie finden. Repräsentiert von Galen Tyrol, schlagen die Zylonen Admiral Adama die Aufrüstung der FTL-Triebwerke der Flotte mit zylonischer Technologie vor, wodurch diese mindestens dreimal effektiver werden würden und verlangt dafür volles Bürgerrecht für alle humanoiden Zylonen und einen Sitz im Rat der Zwölf. Adama sieht die Notwendigkeit der Aufrüstung, doch ist vom Rest des Vorschlages nicht so begeistert. Der Großteil der Flotte ist gegen diese Aufrüstung oder dafür einen Zylonen an Bord zu lassen und ein durchbrennender Tylium Transporter ist das erste Anzeichen einer Rebellion gegen den Admiral (Erschöpfung).
Während Felix Gaeta an Bord der Galactica eine Meuterei anführt, unterstützen die Zylonen Admiral Adama und Präsidentin Roslin. Tyrol gelingt es irgendwie unerkannt mit dem Admiral in Verbindung zu bleiben und schickt ihnen einen Raptor damit Baltar, Roslin Colonel Saul Tigh und Admiral Adama durch die vergessene sekundäre Lagerluke flüchten können. Roslin und Baltar betreten den Raptor, doch Tigh und Adama bleiben zurück um sicher zu gehen, dass der Raptor sicher abfliegen kann .
Gaeta befiehlt den Viper auf CAP den Raptor abzuschießen, und Narcho der dies mit einer Rakete versucht, verfehlt den Raptor und trifft stattdessen das Basisschiff, wodurch die Zylonen glauben, dass sie angegriffen werden. An Bord des Basisschiffes entschärft Roslin die Situation, sie erzählt von der Weigerung Hotdogs auf den Raptor zu schießen Und dass die Flotte nicht einheitlich hinter den Meuterern steht, und drängt die Zylonen an Ort und Stelle zu bleiben und Adama eine Chance zu geben, die Letzten Vier Zylonen, die sich immer noch in der Flotte befinden, zu retten. Während Roslin versucht, mithilfe des Funkgerätes des Raptors mit den Menschen der Flotte zu sprechen bemerken die Zylonen dass sich die Flotte zerstreut hat und sie verwundbar werden ließen und dass die Viperpatrouillen aggressiv fliegen und eine Reaktion provozieren. Nach einer Diskussion der Situation erzählen sie Roslin, dass sie sich entschieden haben wegzuspringen, doch Roslin bittet sie, dass sie Adama eine Chance geben sollen und zeigen sollen, dass sie mit ihm und der Flotte sind.Mit der Hilfe einer Nummer Zwie gelingt es ihr die Funkstörer der Galactica lang genug zu umgehen um die Flotte über die Meuterei auf der Galactica zu informieren und bringt zehn Schiffe dazu, ihre FTL-Triebwerke herunterzufahren. Danach befiehlt sie den Meuterern die Gefangenen freizulassen, das Kommando Admiral Adama zu überlassen und aufzugeben. Als Tom Zarek als Präsident der Zwölf Kolonien darauf antwortet und behauptet, dass Admiral Adama und Colonel Tigh bereits tot seien, bringt Roslin den Basisstern dazu, alle Waffen auf die Galactica zu richten. Gaeta befiehlt der Galactica und allen verbündeten Schiffen fortzuspringen, da er kein weiteres Blutvergießen wünscht, doch Tyrol gelingt es den FTL-Antrieb Sekunden vor dem Sprung zu deaktivieren. Kurz vor einem Feuergefecht zwischen der Galactica und dem Basisschiff befiehlt Gaeta die Waffen zu deaktivieren. Augenblicke danach wird das CIC von Admiral Adama und seinen Verbündeten zurückerobert. Adama informiert daraufhin das Basisschiff, dass die Galactica gesichert sei. Gaeta und Zarek werden später wegen ihren Taten exekutiert und der Rest der Meuterer wird inhaftiert .
In Erfüllung der Vereinbarung die durch Tyrol vermittelt wurde, wird den zylonischen Rebellen ein Sitz in dem neuen Rat der Kapitänen gewährt und die Zylonen wählen einen Vertreter, eine Nummer Sechs namens Sonja. Während dem Treffen mit Admiral Adama, Präsidentin Roslin, Lee Adama, und Galen Tyrol, informiert Sonja sie, dass wenn sich der Rat versammelt, sie vorhat, formell um die Aushändigung von Sharon Valerii zu bitten, die mit dem letzten der Fünf, Ellen Tigh, zur Flotte zurückkehrte, damit sie wegen ihres Verrates angeklagt werden kann. Es ist nicht bekannt, ob die Zylonen zu diesem Zeitpunkt die kolonialen Triebwerke bereits aufgebessert haben, oder nicht.
Mitglieder der Rebellen helfen weiter bei der Reparatur der Galactica, obwohl eine der Sechser einen Streit mit einem menschlichen Techniker hatte. Trotzdem rettete sie später das Leben dieses Technikers, und verlor dafür ihr eigenes. In einem Kommentar den man einmal hört, wird bestätigt, dass die Zylonen wirklich alle FTL-Triebwerke der Flotte verbessert haben, wenn auch aus irgendeinem Grund mindestens ein Raptor (der von Boomer gestohlen wurde um mit Hera zu entkommen) nicht aktualisiert wurde. Die Leistung dieser Verbesserungen kann man deutlich sehen: Nachdem Boomer mit dem einen Raptor ohne verbessertem Triebwerk zur Kolonie fliegt, braucht sie mehr als ein Dutzend Sprünge, während der verbesserte Aufklärungsraptor und die Galactica selbst später in der Lage sind, die Strecke in "einem" Sprung zu bewältigen. Jeder erwartet inzwischen die Aufgabe der Galactica und die zylonischen Rebellen erkundigen sie bei Admiral Adama über den Zeitplan für die Verlegung seiner Flagge z.B. die Verlegung von seinem Kommandostab und sich selbst auf das Rebellen-Basisschiff; vermutlich würde das ganze militärische Komplement auf das Basisschiff verlegt werden, da es das einzige andere Kriegsschiff der Flotte ist und damit auch das einzige Schiff, von dem aus Viper und Raptor gestartet werden können. Die zylonischen Rebellen haben kein Problem damit, dass Adama das Kommando über das Basisschiff übernimmt und sind bereit seinen Befehlen zu folgen Sechser und Achter fliegen schwere Jäger in integrierten CAPs und anderen Missionen mit kolonialen Piloten in Vipern und Raptoren. Auch die zylonischen Rebellen hängen Fotos ihrer verstorbenen Lieben im Gedenkgang der Galactica auf.
Nach der Entführung von Hera Agathon, drängen die Rebellen auf ihre Rettung, aber Adama ist nicht bereit, die beiden Kriegsschiffe auf seinen Befehl zu einer wahrscheinlichen selbstmörderischen Rettungsmission zu schicken, doch er ist bereit dazu einen Schwerer Jäger auf eine Aufklärungsmission zu senden, die dann zeigt, dass die Kolonie verlegt wurde. Die Galactica dient der Flotte inzwischen als Ersatzteillager und es wird damit begonnen, die Mannschaft zu verlegen. Nach einer Begegnung mit Hotdog und nachdem er ein Bild von Hera im Gedenkgang gesehen hat, beschließt Adama doch eine Rettungsaktion zu wagen. Nachdem er von Anders die Position der Kolonie erfahren hat beschließt Adama die Galactica, die nur mit Freiwilligen bemannt sein soll, auf die Rettungsmission zu schicken. Die Letzten Fünf, viele Piloten und Marines, einige Deckarbeiter, Doc Cottle (der von Adama aber zurückgeschickt wird), Ishay, Apollo, Starbuck, Baltar, Caprica Sechs, Helo, Athena und sogar Roslin gehören zu den Freiwilligen mitsamt einigen der Meuterern, die ihre Freiheit im Austausch bekommen. Ein Aufklärungsraptor wird losgeschickt und lokalisiert die Kolonie im Orbit um ein schwarzes Loch. Die Rebellen stellen noch ein Bataillon rebellischer Zenturios. Das Rebellen-Basisschiff wird unter dem Kommando von Hoshi bei der Flotte gelassen um diese zu beschützen und die Galactica beginnt ihre Rettungsaktion.
Der Rebellen-Basisstern bleibt mit dem Großteil der Zylonen bei der Flotte und wird das neue Flaggschiff, während die Galactica zur Kolonie springt, um Hera Agathon zu retten. Die einzigen Zylonen die mitgehen sind Caprica Sechs, die Letzten Fünf, Athena und einige Zenturios, di mit einem roten X angemalt werden, um sie von Cavils Zenturios zu unterscheiden. Während der Schlacht um die Kolonie wird Hera gerettet und viele der feindlichen Zylonen fallen, inklusive Boomer (die sich selbst rehabilitiert, indem sie Hera zur Flucht verhilft) und Cavil (der Sich selbst erschießt). Die Kolonie wird ins Schwarze Loch, das sie umkreist, gesaugt und zerstört, womit vermutlich auch alle restlichen existierenden Zylonen vernichtet werden. Durch die Zerstörung der Kolonie und eliminierung von Cavils Fraktion durch die "Galactica" gewinnen die Kolonialen und die zylonischen Rebellen offiziell den Krieg. Die Galactica entkommt und findet eine neue Heimat für die Flotte. Die Zweier, Sechser und Achter beschließen mit den Menschen auf ihrem neuen Heimatplaneten zusammenzuleben und nennen ihn Erde. Der Rebellen-Basisstern wird den Zenturios überlassen, die daraufhin ihren Frieden und ihr eigenes Schicksal finden sollen. Sie wissen zwar, dass es möglich wäre, dass die Zenturios sich wiederaufbauen und in Zukunft zurückkommen könnten, doch sie glauben, dass dadurch, dass man ihnen ihren Frieden schenkt, der Zyklus der Gewalt gebrochen wird. Durch die Zerstörung von Cavil und seiner Fraktion, sind die Kolonialen und Rebellen in der Lage friedlich miteinander auf der neuen Erde zu leben.